Journal of Animal Breeding and Genomics (J Anim Breed Genom)
Anna Lee1,2, Sook-Jin Lee1, Tae-Wook Kim1, Seung-hoon Chea1, Seongeun Bae1, Jeong-Jin Yang1, Sa-Hyun Lee1, Doo-Ha Yang1, Sang-Hyun Han1*
, Hong-Shik Oh2*
1National Park Institute for Wildlife Conservation, Korea National Park Service, Yeongju 36015, Republic of Korea
2Faculty of Science Education, Jeju National University, Jeju 63243, Republic of Korea
Correspondence to Sang-Hyun Han, E-mail: hansh04@knps.or.kr; Hong-Shik Oh, E-mail: sciedu@jejunu.ac.kr
Volume 9, Number 3, Pages 137-144, September 2025.
Journal of Animal Breeding and Genomics 2025, 9(3), 137-144. https://doi.org/10.12972/jabng.2025.9.3.4
Received on August 31, 2025, Revised on September 22, 2025, Accepted on September 22, 2025, Published on September 30, 2025.
Copyright © 2025 Korean Society of Animal Breeding and Genetics.
This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/4.0).
This study investigated the changes in the cutaneous bacterial communities of the red foxes restoring in South Korea, in relation to infection with the sarcoptic mange mite (Sarcoptes scabiei). Skin samples were collected from healthy (n = 12) and infected foxes (n = 10), and subjected to 16S rRNA-based metagenomic sequencing. A total of 523 bacterial species were identified in healthy foxes, whereas 214 species were detected in infected foxes. In the healthy popuilation, Escherichia fergusonii (31.57%), Fusobacterium mortiferum (7.79%), F. perfoetens (6.31%), Bacteroides uniformis (5.44%), and Pseudomonas bubulae (5.35%) were predominant. In contrast, the infected population showed higher abundances of Staphylococcus intermedius (49.89%), S. schweitzeri (13.84%), Sporosarcina jiandibaonis (9.31%), Corynebacterium amycolatum (3.43%), and E. fergusonii (3.30%). The relative abundance of E. fergusonii was markedly reduced in infected foxes, whereas S. intermedius showed a dramatic increase compared with healthy individuals. Alpha diversity analysis revealed that the mean Shannon index was significantly higher in healthy foxes (6.66±0.92) than that of infected foxes (2.19±1.11), indicating a pronounced reduction in both species diversity and evenness in the infected group (U=42, p<0.001). These findings provide important insights into the structural shifts of the skin microbiota in relation to Sarcoptes scabiei infection, and contribute to a better understanding of the ecological and pathological impacts of sarcoptic mange in red foxes.
bacterial fauna, microbiome, Sarcoptes scabiei, sarcoptic mange, red fox
개선충증은 옴진드기(Sarcoptes scabiei)에 의해 발생하는 인수공통전염병으로 피부에 가려움, 탈모, 피부염, 각질화의 원인이 되고, 각종 피부면역반응을 유발하여 사람과 가축, 야생동물의 건강과 생존율에 심각한 영향을 준다고 알려져 있다(Nimmervoll et al., 2013; Almberg et al., 2012; Pence and Ueckermann, 2002). 옴진드기 감염에 의한 개선충증의 발생은 사람뿐만 아니라 개, 돼지, 토끼 등 가축과 너구리, 늑대, 코알라, 웜벳 등 약 150종에 영향을 미치는 것으로 알려져 있다(Escobar et al., 2021). 야생동물에서 개선충증은 야생 너구리가 주 전파원으로 알려져 있지만, 감염된 동물에 의해서 주변의 다른 동물이나 사람으로의 교차 감염도 보고되었다(Graczyk et al., 2001; Currier et al., 2011; Moroni et al., 2022). 우리나라에서도 사람뿐만 아니라, 돼지 등 가축, 개 등 반려동물과 너구리, 여우, 산양 등 야생동물에 감염된 사례들이 보고되었다(Lee and Cho, 1995; Chun et al., 2009; Park et al., 2022; Lee et al., 2024, 2025).
피부는 외부 병원균의 침입을 막는 물리적 장벽으로 동물과 환경 사이에서 경계면을 형성한다. 또한 피부 자체가 세균, 고세균, 바이러스를 비롯한 곰팡이 등 진핵성 미생물에 이르기까지 다양한 생물들이 살아가는 역동적인 생태계이다(Gallo and Nakatsuji, 2011; Kong et al., 2012; Chen et al., 2018). 피부는 각종 미생물이 서식하는 공간으로써의 기능도 담당하지만, 미생물의 서식에 따른 피부의 생리작용과 면역반응을 통한 생물학적 반응과도 연관되어 있다. 숙주인 동물이나 미생물총 어느 한쪽에서든 균형이 깨지면 피부 질환이나 감염이 발생할 수 있다(Lai et al, 2009; Grice and Segre, 2011; Belkaid and Segre, 2014). 특히, 상재성 공생세균과 피부와의 관계는 항상성 유지에 필수적인 역할을 담당한다(Naik et al., 2012; Christensen and Brüggemann, 2014). 옴진드기에 감염되어 탈모와 각질화가 진행되면 서식환경의 변화에 따라 피부 상재세균들이 이상 증식하거나 사멸될 수 있으며, 새로운 기회감염균의 증식을 촉진할 수도 있어, 결과적으로 피부 세균상과 군집 구성의 변화를 초래한다(DeCandia et al., 2019; Swe et al., 2014). 옴진드기 감염과 관련된 피부 미생물군의 변화는 사람, 돼지(Sus scrofa domesticus), 개과 동물들과 아이벡스(Capra pyrenaica), 웜뱃 등 여러 분류군에서 메타게놈 염기서열 분석법으로 연구되었다(Brook, 1995; Bernigaud et al., 2021; DeCandia et al., 2019; Swe et al., 2014; Espinosa et al., 2017; Næsborg-Nielsen et al., 2022). DeCandia et al. (2019)은 코요테를 포함한 개과 동물에서 옴진드기 감염에 의한 결과로 피부 미생물 다양성이 감소함에 따라 군집 구성이 변화되고, Staphylococcus pseudintermedius, Corynebacterium spp.와 같은 기회성 병원균의 2차 감염이 증가될 수 있다고 하였다. 우리나라에서 멸종위기종의 생태계 복원을 위해 재도입된 붉은여우(Vulpes vulpes)들이 야생으로 방사되었고, 야생에서 붉은여우들과 후손들 중에 옴진드기에 감염되어 개선충증을 나타내는 사례들이 검출되었다. 또한 개선충증에 대한 치료법이나 원인체인 옴진드기 전파 경로에 대한 연구결과들이 보고되었다(Lee et al., 2024, 2025). 하지만, 현재까지 우리나라에서 옴진드기 감염에 의한 야생 붉은여우의 피부 세균상의 변화를 설명할 수 있는 연구 자료는 보고되지 않았다.
이번 연구는 메타게놈 염기서열 분석법을 이용하여 우리나라 야생에 복원되어 서식 중인 야생 붉은여우에서 옴진드기 감염에 의한 개선충증 피부에서 세균상의 변화를 살펴보고자 하였다.
연구에 이용한 붉은여우는 2012년 이후 소백산국립공원과 인근 지역의 야생에 방사되어 서식하고 있는 야생 붉은여우들과 인공증식을 위해 시설 내에서 사육중인 여우를 대상으로 하였다. 개선충증이 의심되는 여우들은 국립공원공단 국립공원야생생물보전원에서 개선충증에 대한 임상증상에 대한 수의 진단, 원인체에 대한 옴진드기 현미경 검사, 피부 DNA에 대한 중합효소연쇄반응(polymerase chain reaction, PCR) 검사(Lee et al., 2024)를 모두 적용하여 감염군(n=10)을 선정하였다. 정상군(n=12)은 임상 증상과 옴진드기 감염이 없는 여우들을 선정하였다. 각각의 개체들에서 뒷다리 피부, 견갑 상부를 멸균된 면봉으로 swap하여 DNA 분리를 위한 시료로 이용하였다.
피부조직에서의 DNA 추출은 QIAamp Blood and Tissue Kit (Qiagen, Hilden, Germany)를 이용하였고, 공급자의 안내에 따라 추출하였다. 차세대염기서열분석법(next generation DNA sequencing, NGS)을 이용한 세균 정보 수집은 amplicon meta-genome NGS 전문업체 Macrogen Inc. (Sejong, South Korea)에서 수행하였다. 세균 군집 분석을 위해 16S 리보솜 RNA (ribosomal RNA, rRNA) 유전자의 V3–V4 과변이 부위를 목표로 하여 NGS linker를 부착한 범용 프라이머 세트(341F, 805R)로 PCR 증폭을 수행하였다. 증폭된 PCR 산물은 library로 제작한 후, MiSeq platform (Illumina Inc., Sandiego, CA)에서 MiSeq Reagent Kit v3 (IlluminaIllumina Inc., Sandiego, CA) 반응하여 high-throughput sequencing을 수행하였다. 결정된 read 서열에 대한 종 동정을 위해 미국 국립생명공학정보센터의 nucleotide database에서 basic local alignment search tool (BLAST, https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi) 검색을 통해 기존에 보고된 서열 중 가장 유사한 서열을 탐색하여 종을 결정하였다.
세균 군집 내 풍부도와 다양도를 평가하기 위해, 결정된 염기서열에 대한 Chao1, Sannon index, Gini-Simpson index를 포함한 α 다양성 지수를 산출하였다. 옴진드기 감염군과 정상군 사이에서 수집된 amiplicom 분석결과의 read count, 세균의 종수, α 다양도의 차이를 확인하기 위해 Mann–Whitney U test (Mann and Whitney, 1947)를 수행하였다. 검정 통계량은 U를 산출하고, 집단 간 차이에 대한 유의 확률(p-value)은 양측 검정으로 보고하였다. 모든 통계 분석은 R 소프트웨어(R Core Team, 2025)를 이용하였다.
분석에 이용한 시료 중에서 정상군은 암컷 6, 수컷 6개체이며, 연령은 2.00±2.66세, 개선충증 감염군은 암컷 6, 수컷 4개체에 2.90 ±2.56세였다. 개선충증의 발생 시기는 0세부터 6세까지 다양했다(Table 1). 이베리아 아이벡스에서는 수컷, 낙타는 암컷이 감수성이 더 높다고 하였고(López-Olvera et al., 2015; Feyera et al., 2017), 국내 붉은여우에서도 암컷 발병율이 높았다(Lee et al., 2025). 이번 연구에서 연령에 따른 차이는 확인되지 않았으나, 낙타는 어릴 때 감수성이 더 높고, 카피바라는 어린 개체의 감수성이 더 낮았다(Corriale et al., 2013; Zahid et al., 2015). 붉은여우에서 성별과 나이에 따른 발생빈도의 차이는 향후 더 많은 시료를 대상으로 통계적인 분석이 뒤따라야할 것이다.
Table 1. Sample information on healthy and infected red foxes used in this study
테이블
1, is from birth to the year the sample was collected.
2, examined according to Lee et al. (2024).
메타게놈 염기서열 분석에서 정상군에서는 523종(127.69±19.19), 감염군에서는 214종(34.90±27.61)의 세균이 검출되었고, 정상군에서 2배 이상 더 다양한 세균들이 서식하는 것으로 확인되었고, 정상군과 감염군 사이에서는 고도의 유의적 차이(U=41, p<0.001)가 있었다. 정상군의 read count는 17,287±3,309는 감염군은 21,689±963로 정상군에 비해 감염군이 더 높은 수준을 보였으며, 정상군과 감염군 사이에서는 유의적 차이(U=119, p<0.001)가 있었다(Table 2). 감염군에서 read 수가 유의적으로 높게 나타난 것은 감염에 따른 특정 미생물의 과증식 또는 숙주 반응성 세포 증가가 원인일 가능성을 시사한다(Swe et al. 2014; Brook 1995; DeCandia et al. 2019). 붉은여우에 대한 사전 연구에서 저체온을 나타내는 중증 개체들은 폐사하였고, 나머지 개체들을 대부분 체온이 높았고, 혈액검사 결과에서도 백혈구와 림프구 등이 모두 유의적으로 높은 수준을 보였고, 적혈구와 hemoglobin, hematocrit, 혈소판 수치는 유의적으로 낮았다(Lee et al., 2025). 이러한 결과들은 개선충증 감염군이 정상적인 대사 기능이 저해되어 있는 상태라고 할 수 있으며, 생리적 대사와 면역 기능의 변화가 피부 미생물의 서식환경의 변화를 야기하여 세균 수의 변화와 특정 세균의 이상 증식으로 나타난 결과로 해석되며, 다른 야생동물에서의 연구결과와 유사한 양상이었다(Naik et al. 2012; Belkaid and Segre 2014; Bernigaud et al. 2021; Næsborg-Nielsen et al. 2022).
Table 2. Summary of meta-genome DNA seqeuncing analysis between healthy and infected populations
테이블
1, is from birth to the year the sample was collected.
2, **<0.001.
미생물 군집의 종 풍부도와 균등도를 살펴보기 위해 Chao1, Shannon, Gini-Simpson 지수를 비교하였다. Chao1 지수는 정상군에서 502.71±190.90, 감염군의 86.74±57.39에 비해 5배 이상 높은 수준을 나타내었고, 두 집단 간에는 고도의 유의적인 차이(U=42, p<0.001)가 있었다. 종의 풍부도와 함께 균등도를 나타내는 Shannon 지수는 정상군에서 6.66±0.92, 감염군에서 2.19±1.11로 정상군이 높은 수준을 보였고, 고도의 유의적 차이(U=42, p<0.001)를 나타내었다. Gini-Simpson 다양도 지수는 정상군에서 0.95±0.02, 감염군에서 0.54±0.21로 정상군이 더 높고 1에 가까운 값을 나타내었으며, 두 집단 간에는 고도의 유의적인 차이(U=41, p<0.001)를 보였다(Table 3). 연구결과에서 세 가지의 다양성 지수(Chao1, Shannon, Gini-Simpson)들이 정상군에 비해 모두 낮은 수준으로 감소된 양상을 보였고, 이는 미생물 생태계의 구조가 전면적으로 붕괴되었음을 의미한다(DeCandia et al. 2019; Swe et al. 2014; NæsborgNielsen et al., 202). 즉, 감염개체에서 관찰된 종수의 급격한 감소는 감염에 의한 미생물 생태계의 심각한 교란되어, 정상 세균 군집의 균형이 붕괴되면서 소수의 우점종이 극도로 풍부한 상태로 변화됨으로써 전반적인 미생물 군집이 불균형 상태(dysbiotic)로 전환되었음을 나타낸다(Brook 1995; Bernigaud et al. 20212). 이 연구결과는 피부 장벽이 나빠짐에 따라 미생물군의 균형이 교란되고 특정 세균들이 과증식되는 기존의 연구 결과들(Walton et al. 2004; Arlian and Morgan 2017; Byrd et al. 2018; Zeeuwen et al. 2012)과 유사한 양상이었다. 다시 말해서 옴진드기 감염에 의한 개선충증 발생은 피부의 물리적 환경을 변화시킬 뿐만 아니라, 피부 미생물 생태계에 광범위한 변화를 초래한다고 판단된다.
Table 3. Summary of diversity metrics (Chao1, Shannon, Gini-Simpson) for healthy and infected populations
테이블
1, **<0.001.
정상군과 감염군에서 가장 높은 빈도를 나타내는 최상위 20종을 비교하였다. 정상군에서는 Escherichia fergusonii가 31.57%로 가장 많은 빈도를 나타내었고, Fusobacterium mortiferum (7.79%), F. perfoetens (6.31%), Bacteroides uniformis (5.44%), Pseudomonas bubulae (5.35%) 순으로 확인되었고, 감염군에서는 Staphylococcus intermedius가 49.89%로 거의 절반을 차지했으며, S. schweitzeri (13.84%), Sporosarcina jiandibaonis (9.31%), Corynebacterium amycolatum (3.43%), E. fergusonii (3.30%) 순으로 검출되었다(Table 4). 일반적으로 포유동물의 소화기관 공생균인 E. coli를 비롯하여 다양한 종들이 숙주에 따라 출현하며, 피부에서 발견되는 Escherichia spp.들은 분변 미생물상과 연관되었거나, 다른 세균들과는 독립적으로 숙주와의 대사에 관여한다고 알려져 있다(Skabytska and Biedermann, 2015; Mekadim et al., 2022; Roux et al., 2022; Khan and Koh, 2024). 이번 연구에서도 뒷다리 피부에서 채취한 시료들이 함께 시용되었다는 점에서 분변과의 연관성을 무시할 수는 없으나, 감염군에서 분포 빈도가 급격히 감소한다는 점에서 정상군에서는 특별한 생리적 기능이나 면역반응을 수행하고 있다고도 추정할 수 있다. 향후 붉은여우의 다양한 위치에서 Escherichia spp.의 서식과 생물학적 역할에 대한 추가적인 연구가 필요하다고 하겠다. 감염군에서 정상군보다 다양한 Staphylococcus 종들이 출현하였으며, 빈도는 급격하게 증가한 양상을 보였다. 북아메리카의 코요테, 회색여우와 붉은여우에서도 옴진드기 감염 동물들은 S. pseudintermedius가 높은 빈도를 나타내었고(De Candia et al., 2019.), 웜벳에서는 S. sciuri가 높은 빈도를 보였다(Næsborg-Nielsen et al., 2022). 또한 사람과 돼지, 아이벡스에서도 감염 개체들은 S. aureus가 높은 수준으로 검출되었다(Brook, 1995; González-Candela et al., 2006; Swe et al., 2014; Espinosa et al., 2017; Bernigaud et al., 2021). 옴진드기에 감염된 야생동물에서 공통적으로 Staphylococcus 종들이 출현하거나, 빈도가 높아지는 경향을 보이고 있다. Staphylococcus spp.는 체내 미생물총에서 흔한 구성원이며 상부 호흡기와 피부에서도 흔히 발견되지만, 피부 질환이나 감염이나 상처 등에 의해 기회 감염원이 되기도 하며, 농양을 포함한 피부 감염, 호흡기 감염, 식중독의 흔한 원인이 되기도 한다(Masalha et al., 2001; Otto, 2009; Santoro et al., 2015; Ngo et al., 2018). 한편, 감염군에서 Staphylococcus 여러 종들(S. intermedius, S. schweitzeri, S. lloydii)의 출현과 정상군보다 급격히 높아진 빈도 분포는 숙주의 면역 기능 저하에 관련된 것으로 보인다. 감염군의 최상위 20종 중에서 Corynebacterium 3종(C. amycolatum, C. auriscanis, C. resistens)이 검출되었다. DeCandia et al. (2019)은 숙주에서 분리한 옴진드기에서도 Corynebacterium spp.가 관찰된다는 점에서 종간 교차 감염의 가능성을 제안하였다. Corynebacterium 역시 숙주의 기능 저하 상태에서는 기회 감염을 통해 erythrasma, pitted keratolysis 등 다양한 피부 질환의 원인으로 알려져 있다(Blaise et al., 2008; Skabytska and Biedermann, 2015; Khan and Koh, 2024).
Table 4. Top 20 bacterial species found in healthy and infected individuals
테이블
이상의 결과들을 종합해 보면, 개선충증이 확인된 붉은여우에서 옴진드기에 감염된 피부에서는 세균상이 단순해지고, 종의 풍부도와 균등도 역시 낮아지는 경향을 보였다. 특이적으로 감염군에서 Staphylococcus, Corynebacterium 등의 증가는 옴진드기 활동에 따른 피부 생태계 붕괴가 전반적인 숙주 피부의 기능 저하, 미생물 군집의 불균형을 유발하고, 그 결과로 세균상은 단순해지고, 기회 감염에 의해 소수 우점종의 이상 증식이 촉진되는 것으로 보인다. 옴진드기 감염에 의한 피부 세균의 변화가 붉은여우의 대사에 어떤 영향을 주는지에 대해서는 이번 연구결과에서 확인된 정보를 바탕으로 개별 종 또는 미생물총 수준에서 보다 면밀한 생물학적 조사가 진행되어야 할 것이다.
메타게놈 염기서열 분석법을 이용하여 옴진드기(Sarcoptes scabiei)에 감염된 야생 붉은여우에서 피부 세균상의 변화를 살펴보았다. 정상군에 비해 감염군에서 세균 다양성이 급격히 감소했고, 병원성 기회 감염균이 증가하는 양상을 보였다. 이 연구결과는 야생 붉은여우에서 옴진드기 감염이 피부 미생물군 구성에 큰 영향 주고 있었으며, 다른 야생동물에서 보고된 변화 양상과 유사하였다. 이는 개선충증이 발생한 야생동물은 피부가 옴진드기에 의해 물리적으로 손상을 입게 될 뿐만 아니라, 1차적으로 공생성 세균의 종류와 양이 변화하게 되고, 2차적으로 기회 감염 세균의 증식을 촉진하게 되어, 결과적으로 숙주 피부에서 정상적인 대사가 붕괴되고, 관련된 면역반응에 큰 변화하게 됨을 나타낸다. 일반적으로 야생동물에서 개선충증이 발생하면, 적절한 치료가 거의 불가능하고, 그로 인해 개체의 건강이 악화되면 사망에 이르는 경우가 대부분이므로, 개체군의 생존율에 지대한 영향을 주게 된다. 따라서 이번 연구에서 메타게놈 유전자 정보를 이용한 세균상과 구성의 변화에 대한 분자적 증거들은 향후 야생동물에서 개선충증을 비롯한 피부 전염병 관리방안 마련과 맞춤형 임상치료 등 여러 분야에서 도움이 될 것이다.
No potential conflict of interest relevant to this article is reported.
이 논문은 국립공원공단 국립공원야생생물보전원의 “멸종위기종증식복원및반달가슴곰공존문화조성사업”에서 수행된 결과의 일부이며, 연구비 지원에 감사드립니다.
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